Αρχές καριέρας και μετακόμιση στο Λος Άντζελες
Ο Dunham άρχισε να παίζει για το κοινό από έφηβος, σε διάφορους χώρους όπως το σχολείο, η εκκλησία και κατά τη διάρκεια της δουλειάς του στο Six Flags. Στα χρόνια του γυμνασίου, άρχισε να δίνει παραστάσεις σε δεξιώσεις στις οποίες παρευρίσκονταν τοπικές διασημότητες, όπως ο αμυντικός των Dallas Cowboys Roger Staubach, έχοντας αναπτύξει το στυλ του να διακωμωδεί αυτούς για τους οποίους έδινε παραστάσεις, χρησιμοποιώντας τις μαριονέτες για να λέει πράγματα που ήταν πολύ τολμηρά για να τα πει χωρίς αυτές. Το τηλεοπτικό ντεμπούτο του Ντάναμ έγινε το 1976, όταν ο προεφηβικός ακόμη καλλιτέχνης τράβηξε την προσοχή δημοσιογράφων του Ντάλας, όπως ο Μπιλ Ο'Ράιλι, ο οποίος πήρε συνέντευξη από τον Ντάναμ για ένα τοπικό δελτίο ειδήσεων. Ο Dunham έκανε αργότερα διαφημίσεις για τις αντιπροσωπείες Datsun στο Ντάλας και το Τάιλερ, ενώ ήταν στο λύκειο. Ενώ ήταν παρουσιαστής σε ένα σόου ταλέντων στο λύκειο, αντιμετώπισε έναν κράχτη και κέρδισε το υπόλοιπο κοινό. Κατά τη διάρκεια αυτής της περιόδου συνδέθηκε τόσο πολύ με την τέχνη του, ώστε αυτός και μία από τις κούκλες του "συνυπέγραψαν" μια στήλη στη σχολική εφημερίδα και πόζαρε με τις κούκλες του για τις επετηρίδες ως έναν φθηνό τρόπο να αποκτήσει επαγγελματικές φωτογραφίες του νούμερού του για διαφημιστικούς σκοπούς. Ψηφίστηκε ως ο πιο πιθανός να πετύχει και το 1980, αφού αποφοίτησε από το λύκειο, ο Ντάναμ έθεσε στον εαυτό του ως στόχο καριέρας να επιτύχει, μέσα σε δέκα χρόνια, μια εμφάνιση στο The Tonight Show with Johnny Carson, το οποίο θεωρούνταν το "ιερό δισκοπότηρο" για τους κωμικούς.
Εκείνη τη χρονιά η Dunham άρχισε να φοιτά στο Πανεπιστήμιο Baylor, ελπίζοντας να αποφοιτήσει με πτυχίο στις επικοινωνίες, ενώ παράλληλα έδινε παραστάσεις στην πανεπιστημιούπολη. Επίσης, τα Σαββατοκύριακα γύριζε τη χώρα, κάνοντας έως και 100 ιδιωτικές παραστάσεις το χρόνο, διασκεδάζοντας εταιρικούς πελάτες όπως η General Electric, της οποίας τον διευθύνοντα σύμβουλο, Jack Welch, κορόιδευε κατά τη διάρκεια του προγράμματός του. Μέχρι το τρίτο έτος του κολεγίου του (1983-1984), ο Dunham έβγαζε 70.000 δολάρια το χρόνο, και καθώς η φήμη για το νούμερό του εξαπλωνόταν, κέρδισε σημαντικές θέσεις ανοίγοντας για τον Bob Hope και τον George Burns, αν και ο ίδιος εξακολουθούσε να αντιλαμβάνεται το νούμερό του ως ακατέργαστο, καθώς δεν είχε γνώσεις standup comedy πέρα από τα άλμπουμ του Bill Cosby. Η ευκαιρία του ήρθε το 1985, όταν του ζητήθηκε να συμμετάσχει στο σόου Sugar Babies του Μπρόντγουεϊ με τον Μίκι Ρούνεϊ και την Αν Μίλερ, αντικαθιστώντας την αποχωρούσα νούμερο του βαριετέ. Για τον αφελή και ευσεβώς μεγαλωμένο Dunham, το Broadway ήταν ένας νέος κόσμος γεμάτος όμορφες showgirls και σκληρούς βοηθούς σκηνής, και η πρώτη του γεύση από τους εγωισμούς της βιομηχανίας του θεάματος ήρθε όταν ο Rooney κάλεσε τον Dunham στο καμαρίνι του και του είπε ότι βρισκόταν εκεί για έναν και μόνο λόγο: για να μπορέσει ο Rooney να αλλάξει τα κοστούμια του. Ο Dunham εμφανίστηκε επίσης στο Westbury Music Fair στο Long Island. Αυτές οι πρώιμες εμπειρίες, στις οποίες χρησιμοποίησε χαρακτήρες όπως ο José Jalapeño on a Stick, του δίδαξαν την αξία της τροποποίησης του νούμερού του ανάλογα με την περιοχή, καθώς τα αστεία με τα jalapeño που δούλευαν καλά στο Τέξας δεν έτυχαν τόσο καλής υποδοχής από το κοινό στο Λονγκ Άιλαντ.
Μετά την αποφοίτησή του από το Πανεπιστήμιο Baylor το 1986, συνέχισε να βελτιώνει το νούμερό του σε κωμικά κλαμπ στα νοτιοδυτικά με νέους χαρακτήρες όπως ο Peanut και ο Jose Jalapeño, αλλά αγωνίστηκε ενάντια στην αντίληψη που είχε από συναδέλφους του κωμικούς ότι δεν ήταν πραγματικός κωμικός επειδή βασιζόταν σε σκηνικά. Η εμπειρία του στο Catch a Rising Star στη Νέα Υόρκη λειτούργησε ως μια πικρή επιβεβαίωση για το πού βρισκόταν ο εγγαστρίμυθος στην τροφική αλυσίδα των κωμικών, καθώς ο παρουσιαστής σε εκείνο το κλαμπ δεν έδειξε στον Ντάναμ ιδιαίτερο σεβασμό. Σύμφωνα με τον Ντάναμ, αφού έφτασε στο κλαμπ το βράδυ και ενημέρωσε τον παρουσιαστή ότι ήταν εγγαστρίμυθος, ο παρουσιαστής αντέδρασε με χλευασμό, λέγοντας στον Ντάναμ ότι θα του έδιναν μια καθυστερημένη ώρα, και αφού αυτή η ώρα ήρθε και πέρασε, συνέχισε να αναβάλλει την ώρα του Ντάναμ στη σκηνή μέχρι που ο Ντάναμ έφυγε από το κλαμπ. Στα τέλη του 1988, ο Ντάναμ θεώρησε ότι η καριέρα του έφτασε όσο πιο μακριά μπορούσε να φτάσει στο Τέξας και μετακόμισε στο Λος Άντζελες της Καλιφόρνιας, χωρίς ποτέ, όπως έχει σχολιάσει ο ίδιος, να έχει "μια πραγματική δουλειά", προς μεγάλη ανησυχία των γονιών του, οι οποίοι υπέθεσαν ότι θα υποβίβαζε το νούμερό του σε τοπικούς χώρους, όπως εκκλησιαστικές ομάδες. Όταν έφτασε για πρώτη φορά στο Λος Άντζελες, η κωμωδία στο νούμερό του βομβάρδισε. Ο Ντάναμ αποδίδει στην υπανάπτυκτη κωμωδία του, εξηγώντας ότι ενώ οι προσωπικότητες των χαρακτήρων ήταν αναπτυγμένες σε εκείνο το σημείο, τα αστεία του δεν ήταν. Επιπλέον, ο κόσμος της κωμωδίας δεν ήταν φιλόξενος στους εγγαστρίμυθους και η μάνατζέρ του, Judi Brown-Marmel, δεν χρησιμοποιούσε τη λέξη "εγγαστρίμυθος" όταν έβρισκε κρατήσεις γι' αυτόν, επιλέγοντας να τον παρουσιάζει ως κωμικό ντουέτο. Αφού ο Dunham έγινε φίλος με τον Mike Lacey, τον ιδιοκτήτη του The Comedy & Magic Club στην Hermosa Beach, ο Lacey έδωσε στον Dunham μια σταθερή θέση στο κλαμπ, όπου ο Dunham ακόνισε το νούμερό του παρατηρώντας τις τεχνικές κωμικών όπως ο Jerry Seinfeld, και ακολουθώντας τις συμβουλές του συναδέλφου του Bill Engvall, απομακρύνθηκε από το υλικό του για παιδιά G-Rated προς πιο αιχμηρά, πιο ενήλικα θέματα.
Το Tonight Show και όχι μόνο
Στα τέλη του 1988, ο James McCawley, ένας υπεύθυνος για τα ταλέντα του The Tonight Show με τον Johnny Carson, είπε στην Dunham ότι θα της έδιναν μια θέση στην εκπομπή. Αν και ο 26χρονος Dunham ήταν ενθουσιασμένος που ο 10ετής στόχος του έφτανε δύο χρόνια νωρίτερα, ο McCawley αργότερα ακύρωσε την εμφάνιση του Dunham αφού παρακολούθησε, μαζί με τη Roseanne Barr, μια δημόσια παράσταση του Dunham την ημέρα πριν από την προγραμματισμένη μαγνητοσκόπηση του Tonight Show του Dunham. Ο McCawley ενημέρωσε την Dunham την ημέρα της προγραμματισμένης μαγνητοσκόπησης ότι είχε κάνει λάθος στην αρχική του εκτίμηση για την Dunham, για την οποία τώρα έλεγε ότι δεν ήταν έτοιμη για το Tonight Show. Τα όνειρά του γκρεμίστηκαν, ο ταπεινωμένος Dunham συνέχισε να σφίγγει το χέρι του στα κλαμπ του Λος Άντζελες, παρουσιάζοντας το ίδιο εξάλεπτο τμήμα με το Peanut συνολικά εννέα φορές για τον McCawley τους επόμενους μήνες. Τελικά στο Ice-House στην Πασαντίνα τον Απρίλιο του 1990, αφού ο Dunham έκανε το ίδιο τμήμα, ο McCawley ενημέρωσε τον Dunham ότι τελικά θα πάρει την εμφάνισή του στο Tonight Show. Ο Dunham και ο Peanut εμφανίστηκαν στο The Tonight Show with Johnny Carson στις 6 Απριλίου 1990, μαζί με τους καλεσμένους Bob Hope και B.B. King. Μετά το κομμάτι του, τον κάλεσαν να καθίσει στον καναπέ του Τζόνι Κάρσον, ένα σημάδι έγκρισης που μόνο τρεις κωμικοί είχαν συγκεντρώσει ποτέ κατά την πρώτη τους εμφάνιση στον Κάρσον. Μόλις κάθισε δίπλα στο γραφείο του Κάρσον, ο Ντάναμ έβγαλε τον Γουόλτερ, ο οποίος είπε στον βοηθό του Κάρσον, Εντ ΜακΜάχον, "Σταμάτα να μου στέλνεις όλα τα αναθεματισμένα γράμματά σου". Εκείνη την εποχή, ο Ντάναμ είδε την εμφάνισή του στο Tonight Show ως τη μεγάλη του ευκαιρία, αλλά απογοητεύτηκε από την αρχική αποδοκιμασία των γονιών του για τη χρήση των λέξεων "hell" και "damn" από τον Γουόλτερ, και θα κοπιάσει στην αφάνεια για άλλα δώδεκα χρόνια, συνεχίζοντας το stand up του σε χώρους όπως η αλυσίδα Improv και εμφανιζόμενος σε μικρούς ρόλους στην τηλεόραση. Ένας από αυτούς ήταν όπως ένα επεισόδιο της εκπομπής Ellen το 1996, στο οποίο εμφανίστηκε μαζί με τον Walter. Ο Dunham εμφανίστηκε επίσης με τον Walter σε ένα τηλεοπτικό διαφημιστικό σποτ για την Hertz. Ο Dunham θα εμφανιζόταν στο The Tonight Show συνολικά τέσσερις φορές, καθώς και σε παρόμοιες τηλεοπτικές εκδηλώσεις όπως το Hot Country Nights, εμφανιζόμενος σε ένα τμήμα της εκπομπής αυτής με την τραγουδίστρια Reba McEntire. Αυτή η έκθεση βοήθησε να γίνει ο Dunham ένας μεγάλος headliner σε θέατρα, ένα σπάνιο επίτευγμα για έναν εγγαστρίμυθο, αλλά μέχρι τα μέσα της δεκαετίας του 1990, οι τηλεοπτικές του εμφανίσεις είχαν μειωθεί, και μαζί τους μειώθηκε και το κοινό του στη σκηνή.
Η Ντάναμ επέστρεψε στα κλαμπ, με περισσότερες από 200 εμφανίσεις το χρόνο. Για να διατηρήσει τη σύνδεση με τη βάση των θαυμαστών του, χρησιμοποιούσε κάρτες ερωτήσεων που έβαζε το κοινό να συμπληρώνει για τις παραστάσεις του, για να δημιουργήσει μια βάση δεδομένων, η οποία ήταν κομμένη και ραμμένη στα μέτρα του εκκολαπτόμενου World Wide Web. Αν και ψηφίστηκε ως ο πιο αστείος άντρας standup στα American Comedy Awards το 1998, η δουλειά του σε κλαμπ τον κρατούσε μακριά από τη σύζυγο και τις κόρες του δύο με τρεις εβδομάδες κάθε μήνα, γεγονός που επιβάρυνε το γάμο του και δυσχέραινε την πληρωμή των λογαριασμών για τη διευρυμένη οικογένειά του. Μέχρι το 2002, ο Ντάναμ ήλπιζε να αποκτήσει περισσότερες τηλεοπτικές δουλειές για να αυξήσει το προφίλ του και να διευκολύνει το πρόγραμμά του στο standup. Μια τέτοια έκθεση ήταν άπιαστη μέχρι μια επιτυχημένη εμφάνιση στο The Best Damn Sports Show Period, όπου ο Dunham και ο Walter έκαναν αστεία εις βάρος των συν-διοργανωτών Tom Arnold, Michael Irvin, John Salley και John Kruk, προκαλώντας τους γέλιο και δίνοντας στον Dunham την απαραίτητη προβολή. Το 2003, ο Dunham ήταν ο επικρατέστερος υποψήφιος για να αντικαταστήσει τον Jimmy Kimmel στο Fox NFL Sunday, αλλά οι οικοδεσπότες Howie Long και Terry Bradshaw δεν ήταν δεκτικοί στην ιδέα να υποσκελιστούν από μια μαριονέτα και, όπως λέει ο Dunham, δεν παρείχαν μια φιλόξενη ατμόσφαιρα στον Dunham, ούτε τον άφησαν να πει μια λέξη κατά τη διάρκεια της εμφάνισής του.
Βρίσκοντας το αστέρι: Ντάναμ τα πρώτα αφιερώματα του Comedy Central
Στις 18 Ιουλίου 2003, ο Dunham εμφανίστηκε στο Comedy Central Presents, την πρώτη του σόλο εμφάνιση στο Comedy Central. Κατά τη διάρκεια του μισάωρου κομματιού του, παρουσίασε τον José Jalapeño on a Stick, τον Walter, μια πρώιμη εκδοχή του Melvin the Superhero Guy και τον Peanut, τον οποίο ο Dunham είχε αρχίσει να εμπορεύεται σε μια σειρά από κούκλες. Η εμφάνιση ήταν επιτυχημένη, αλλά το Comedy Central αντιστάθηκε στο να δώσει στον Dunham περισσότερο χρόνο προβολής, θεωρώντας ότι δεν τους ταίριαζε. Το 2005 ο Ντάναμ αποφάσισε να ρισκάρει να χρηματοδοτήσει το δικό του κωμικό DVD, το Jeff Dunham: Arguing with Myself, το οποίο μαγνητοσκοπήθηκε στη Σάντα Άνα της Καλιφόρνια. Η μάνατζερ του Dunham, Judi Brown-Marmel, πίεσε το δίκτυο να το μεταδώσει, επισημαίνοντας τη δύναμη έλξης του Dunham και τα κέρδη από το merchandising και υποστηρίζοντας ότι το δίκτυο χρειαζόταν πιο ποικίλο περιεχόμενο. Αιφνιδιασμένο από τα υψηλά νούμερα τηλεθέασης της πρώτης συναυλιακής ταινίας των Blue Collar Comics την ίδια χρονιά, το δίκτυο άρχισε να επανεξετάζει το σήμα του. Στα τέλη του 2006, το Comedy Central πρόβαλε το Arguing with Myself, το οποίο συγκέντρωσε δύο εκατομμύρια θεατές όταν προβλήθηκε και πούλησε δύο εκατομμύρια DVD.
Το 2007, η Dunham εμφανίστηκε ως The Amazing Ken with José Jalapeño on a Stick στην ταινία Delta Farce του Larry the Cable Guy.
Το δεύτερο αφιέρωμά του, Jeff Dunham: Το ίδιο έτος γυρίστηκε στο Warner Theater στην Ουάσινγκτον. Χρησίμευσε όχι μόνο για να εδραιώσει το αστέρι του Dunham, αλλά και για να παρουσιάσει τον πιο αμφιλεγόμενο χαρακτήρα του, τον Achmed the Dead Terrorist, ο οποίος έγινε viral αίσθηση στο Διαδίκτυο. Ένα κλιπ του Achmed από το Insanity προσέλκυσε πάνω από 140 εκατομμύρια επισκέψεις στο YouTube, καθιστώντας το το ένατο πιο δημοφιλές κλιπ στον εν λόγω ιστότοπο από τον Οκτώβριο του 2009. Μέχρι το 2008, οι χαρακτήρες του Ντάναμ είχαν ξεπεράσει τα γλωσσικά εμπόδια, με τα αφιερώματά του να μεταγλωττίζονται για το κοινό διαφόρων χωρών, όπως η Γαλλία, και ο Ντάναμ να προσελκύει αιτήματα για παραστάσεις στη Νότια Αφρική, την Αυστραλία, τη Νορβηγία, τη Δανία, την Κίνα και τη Μέση Ανατολή. Το Jeff Dunham's Very Special Christmas Special μαγνητοσκοπήθηκε στο Pabst Theater στο Milwaukee του Wisconsin την ίδια χρονιά και έκανε πρεμιέρα στο Comedy Central στις 16 Νοεμβρίου 2008, με 6,6 εκατομμύρια θεατές. Διατέθηκε σε DVD και Blu-ray στις 18 Νοεμβρίου 2008. Η πρεμιέρα του αφιερώματος ήταν η τηλεοπτική εκπομπή με την υψηλότερη τηλεθέαση στην ιστορία του Comedy Central.
Τον Σεπτέμβριο του 2008, η καριέρα του Dunham έφτασε σε νέα ύψη, καθώς άρχισε να εμφανίζεται σε αρένες γεμάτες με δεκάδες χιλιάδες ανθρώπους. Ο Ντάναμ ήταν κάπως επιφυλακτικός απέναντι σε τόσο μεγάλους χώρους, αλλά προσαρμόστηκε προσαρμόζοντας τον χρόνο των συχνά γρήγορων ανταλλαγών του με τις μαριονέτες, ώστε τα μέλη του κοινού που βρίσκονταν πιο μακριά από τη σκηνή να έχουν χρόνο να αντιδράσουν.
Εκτός από τα κωμικά του αφιερώματα, ο Dunham κυκλοφόρησε επίσης το πρώτο του μουσικό άλμπουμ, Don't Come Home for Christmas, στις 4 Νοεμβρίου 2008. Περιέχει πρωτότυπα χριστουγεννιάτικα τραγούδια καθώς και μια παρωδία του "Jingle Bells" από τον Achmed με τίτλο "Jingle Bombs". Όλα τα τραγούδια, με εξαίρεση το "Jingle Bombs", γράφτηκαν και συνοδεύονται από τον Brian Haner, ο οποίος εντάχθηκε στο σχήμα του Dunham ως "Guitar Guy". Η πρώτη του εμφάνιση στην οθόνη ήταν στο Very Special Christmas Special του Jeff Dunham.
2009 - σήμερα
Τον Μάρτιο του 2009, η Dunham υπέγραψε συμφωνία με το Comedy Central. Περιελάμβανε ένα τέταρτο stand-up special που θα προβληθεί το 2010, DVD, μια συνεργασία με καταναλωτικά προϊόντα, μια περιοδεία 60 πόλεων που θα ξεκινήσει τον Σεπτέμβριο του 2010 και μια παραγγελία για μια τηλεοπτική σειρά με τίτλο The Jeff Dunham Show που έκανε πρεμιέρα στις 22 Οκτωβρίου 2009. Παρά την πρεμιέρα με την μεγαλύτερη τηλεθέαση στην ιστορία του Comedy Central και την υψηλότερη μέση τηλεθέαση από άλλες εκπομπές στο εν λόγω δίκτυο, η εκπομπή ακυρώθηκε μετά από μία μόνο σεζόν, εν μέσω κακών κριτικών και υψηλότερου κόστους παραγωγής από άλλες εκπομπές του Comedy Central.
Η Dunham εμφανίστηκε σε έναν guest ρόλο μαζί με τον Bubba J στη σειρά 30 Rock του NBC, υποδυόμενη έναν εγγαστρίμυθο ονόματι Rick Wayne και την κούκλα του Pumpkin από το Stone Mountain της Georgia. Τον Νοέμβριο του 2009 η Dunham εμφανίστηκε επίσης με τον Walter στο "Hart to Hart", ένα επεισόδιο της σειράς του Disney Channel Sonny With a Chance, ως δύο φύλακες ασφαλείας.
Η Dunham εμφανίστηκε το 2010 στην κωμωδία των Steve Carell/Paul Rudd, Dinner for Schmucks, ως Lewis, με μια νέα μαριονέτα που ονομάζεται Diane.
Το τέταρτο αφιέρωμά του, Jeff Dunham: Dunham: Controlled Chaos, έκανε πρεμιέρα στις 25 Σεπτεμβρίου 2011 στο Comedy Central.