Η Ipswich Town F.C. ξεκίνησε ως ερασιτεχνική ομάδα το 1878 και ονομαζόταν "Ipswich A.F.C.". Ο σύλλογος έπαιξε πολλούς αγώνες στην τοπική περιοχή και κέρδισε αρκετούς διαγωνισμούς κυπέλλου. Το 1936 έγινε επαγγελματικός σύλλογος και εντάχθηκε σε ένα πρωτάθλημα που ονομαζόταν "Southern League", το οποίο κέρδισε στην πρώτη του σεζόν. Το 1938, εξελέγη για να ενταχθεί στη Football League και έπαιξε στην "Division Three (South)" μέχρι το τέλος της σεζόν του 1954, οπότε και ανέβηκε στην "Division Two".
Το 1961, η Ipswich Town κέρδισε την κατηγορία της και ανέβηκε στο υψηλότερο επίπεδο του αγγλικού ποδοσφαίρου, την "Division One". Ο σύλλογος συνέχισε να κατακτά αυτή την κατηγορία την επόμενη σεζόν. Αυτό της επέτρεψε να παίξει στην ευρωπαϊκή ποδοσφαιρική διοργάνωση, το Ευρωπαϊκό Κύπελλο την επόμενη σεζόν. Δύο χρόνια αργότερα, η ομάδα επέστρεψε στην "Division Two", όπου παρέμεινε για τέσσερα χρόνια, προτού προβιβαστεί ξανά στην "Division One", το 1968. Λίγο αργότερα, ο Μπόμπι Ρόμπσον έγινε προπονητής της ομάδας και την οδήγησε σε επιτυχίες τόσο στο αγγλικό όσο και στο ευρωπαϊκό ποδόσφαιρο. Το 1978 η Ίπσουιτς κατέκτησε το Κύπελλο Αγγλίας στο στάδιο Γουέμπλεϊ, κερδίζοντας την Άρσεναλ F.C. με 1-0. Περαιτέρω επιτυχία ήρθε το 1981, όταν η Ίπσουιτς νίκησε την ολλανδική ομάδα AZ Alkmaar.
Ο Μπόμπι Ρόμπσον κλήθηκε να αναλάβει προπονητής της εθνικής ομάδας ποδοσφαίρου της Αγγλίας το 1982 και έτσι αποχώρησε από τον σύλλογο. Η Ίπσουιτς δεν τα πήγε καλά τις επόμενες σεζόν και υποβιβάστηκε στην "Division Two" το 1986. Παρέμεινε εδώ μέχρι το 1993, όταν κέρδισε την κατηγορία και την άνοδο στη νέα αγγλική Premier League. Ακολούθησαν δύο κακές σεζόν, συμπεριλαμβανομένης της ήττας με 9-0 από τη Μάντσεστερ Γιουνάιτεντ, που εξακολουθεί να είναι η μεγαλύτερη ήττα στην ιστορία της Premier League. Το 1995 η Ίπσουιτς υποβιβάστηκε και πάλι και παρέμεινε στη δεύτερη κατηγορία του αγγλικού ποδοσφαίρου μέχρι που ανέβηκε το 2000, αφού νίκησε την Μπάρνσλεϊ στα πλέι οφ στο Γουέμπλεϊ με 4-2.
Στην πρώτη της σεζόν στην Premier League, η Ίπσουιτς τερμάτισε στην πέμπτη θέση- αυτό σήμαινε ότι προκρίθηκε για να παίξει στο Κύπελλο UEFA την επόμενη σεζόν. Παρόλο που ο σύλλογος έπαιξε καλά στην ευρωπαϊκή διοργάνωση, ήταν κακός στην Premier League. Τερμάτισε στην τελευταία θέση και υποβιβάστηκε στην Division One, που τώρα ονομάζεται Football League Championship. Η Ίπσουιτς υποβιβάστηκε στην League 1 μετά τη σεζόν 18/19, τερματίζοντας στην τελευταία θέση του πρωταθλήματος.