Λόγω του εξαιρετικά μεγάλου μεγέθους του, η συλλογή του Μουσείου χωρίζεται σε πολλά τμήματα, τα οποία ονομάζονται τμήματα. Τα τμήματα έχουν αλλάξει πολλές φορές με την πάροδο των ετών. Μερικές φορές συγχωνεύονται μεταξύ τους, χωρίζονται σε μικρότερα τμήματα ή μετονομάζονται και αλλάζουν εντελώς.
Τμήμα Αρχαίας Αιγύπτου και Σουδάν
Το τμήμα Αρχαίας Αιγύπτου και Σουδάν των Βρετανικών Μουσείων είναι μια από τις μεγαλύτερες συλλογές αρχαίας αιγυπτιακής τέχνης στον κόσμο. Μόνο το Αιγυπτιακό Μουσείο στο Κάιρο διαθέτει μεγαλύτερη συλλογή. Καλύπτουν την ιστορία της Αιγύπτου και του Σουδάν από το 10000 π.Χ. περίπου μέχρι τον 12ο αιώνα μ.Χ., δηλαδή μια περίοδο περίπου 12.000 ετών.
Περίπου 150 από τα αντικείμενα του αιγυπτιακού τμήματος ήταν μέρος της πρώτης συλλογής που δόθηκε στο Μουσείο από τον Hans Sloane το 1753. Το 1801 οι Βρετανοί νίκησαν τους Γάλλους, με επικεφαλής τον Ναπολέοντα Βοναπάρτη, στη μάχη του Νείλου. Μετά τη μάχη, οι βρετανικές δυνάμεις πήραν πολλά αρχαία αιγυπτιακά αντικείμενα από τους ηττημένους Γάλλους. Αυτά δόθηκαν στο Βρετανικό Μουσείο το 1803. Στα αντικείμενα αυτά περιλαμβανόταν και η περίφημη πέτρα της Ροζέτας.
Το τμήμα συνέχισε να μεγαλώνει, πληρώνοντας αρχαιολόγους για να πάνε στην Αίγυπτο και το Σουδάν. Το έκαναν αυτό μέχρι το 2001, όταν η αιγυπτιακή κυβέρνηση δυσκόλεψε πολύ τη δυνατότητα των μουσείων να παίρνουν ιστορικά αντικείμενα πίσω στη χώρα τους. Η συλλογή έχει πλέον πάνω από 110.000 εκθέματα.
Τμήμα Ελλάδας και Ρώμης
Το τμήμα Ελλάδας και Ρώμης του Βρετανικού Μουσείου είναι μια από τις μεγαλύτερες συλλογές αρχαίων ελληνικών και ρωμαϊκών αντικειμένων στον κόσμο. Τα αντικείμενα προέρχονται από σχεδόν 4000 χρόνια ευρωπαϊκής ιστορίας, από το 3200 π.Χ. έως τον 4ο αιώνα μ.Χ.
Περιέχει τμήματα δύο από τα επτά θαύματα του αρχαίου κόσμου: το Μαυσωλείο της Αλικαρνασσού και το ναό της Αρτέμιδος στην Έφεσο. Είχε επίσης πολλά κομμάτια που είχαν ληφθεί από τον Παρθενώνα στην Αθήνα. Όπως και το υπόλοιπο Μουσείο, το τμήμα αποκτά το μεγαλύτερο μέρος της συλλογής του από ανασκαφές ή από την απόκτηση ιδιωτικών συλλογών. Ορισμένα από τα πρώτα αντικείμενα της συλλογής αγοράστηκαν από τη συλλογή του Sir William Hamilton το 1772. Τα τελευταία χρόνια οι κανόνες του Μουσείου σχετικά με το πώς μπορεί να αποκτήσει αντικείμενα έχουν γίνει πολύ πιο αυστηροί. Οι κανόνες άλλων χωρών που επιτρέπουν στα Μουσεία να παίρνουν αντικείμενα έχουν επίσης γίνει αυστηρότεροι. Αυτό σήμαινε ότι το Βρετανικό Μουσείο έπαιρνε σταδιακά λιγότερα αντικείμενα κάθε χρόνο τον τελευταίο καιρό.
Τμήμα Μέσης Ανατολής
Το Τμήμα Μέσης Ανατολής του Βρετανικού Μουσείου διαθέτει τη μεγαλύτερη συλλογή τέχνης της Μεσοποταμίας στον κόσμο, εκτός του Ιράκ. Διαθέτει περίπου 300.000 αντικείμενα, που καλύπτουν τη νεολιθική περίοδο μέχρι σήμερα. Διαθέτει αντικείμενα από όλη τη Μέση Ανατολή, συμπεριλαμβανομένης της Μεσοποταμίας (Ιράκ), της Ανατολίας (Τουρκία), του Λεβάντε (Συρία, Λίβανος και Ιορδανία) και μερικά κομμάτια από την κεντρική Ασία. Οι συλλογές της Ασσυρίας και των Σουμερίων είναι επίσης από τις μεγαλύτερες στον κόσμο.